El club se hizo famoso porque su himno es la canción Hell's Bells de AC/DC.
Fue a mediados de los 80 cuando el St. Pauli comenzó la transición de un club tradicional a un club "de culto". El club también cambió la ubicación de sus terrenos de juego al muelle de St. Pauli, cerca del famoso Reeperbahn de Hamburgo, centro de la vida nocturna de la ciudad y del barrio chino. De manera espontánea surgieron los ideales anarquistas, comunistas y socialistas por los que ahora se inclina el club y la atmósfera característica de sus partidos. Los hinchas adoptaron el cráneo con huesos cruzados como su propio emblema no oficial. El St. Pauli se convirtió en el primer equipo en Alemania en prohibir oficialmente los símbolos fascistas y las actividades nacionalistas, en una época en que el fascismo inspiraba vandalismo en el fútbol. En 1981, el equipo tenía una asistencia media de sólo 1.600 espectadores por partido: antes de finales de los años 90 ese promedio aumentó a 20.000 espectadores por partido.

El St. Pauli comenzó un periodo de ascensos y descensos en los que jugaron una docena de temporadas en la Bundesliga. Volvieron a la Bundesliga en 1988 para permanecer tres años, seguidas de otras dos temporadas en segunda en 1995.

Su temporada más reciente en la 1. Bundesliga fue la 2001-02. Esta aventura casi llevó a la bancarrota al club que tuvo que llevar a cabo iniciativas llamadas "Retteraktion" para liquidar su deuda. Se imprimieron camisetas con la imagen del club rodeada por la palabra "Retter" (salvador) y se lograron vender más de 140.000 en tan sólo 6 semanas. También se organizó un partido benéfico contra el Bayern Múnich para intentar rescatar al club y sanearlo económicamente.

El club también ha sido activo en acciones benéficas y humanitarias. En 2005 el club, el equipo y los hinchas iniciaron la campaña «Viva con agua de Sankt Pauli», con la que se reunió dinero para dispensadores de agua para escuelas de Cuba.

Durante la temporada 2005-06, el equipo disfrutó de un éxito sin precedentes en la DFB Pokal, venciendo al Wacker Burghausen, al Bochum y al Hertha Berlín y, en los cuartos de final el día 25 de enero de 2006 al Werder Bremen por 3-1 en un Millerntor-Stadion lleno, consiguiendo un lugar en las semifinales de la DFB Pokal. Con los triunfos el club consiguió ingresar aproximadamente 1 millón de euros en concepto de derechos de TV y patrocinios. Tras sus victorias en la DFB Pokal, el club también lanzó una nueva línea de camisetas con el lema Wir sind Pokal (Somos la Copa), después el diario Bild puso en un titular Wir sind Papst (Somos el Papa). El St. Pauli fue finalmente eliminado de la copa al caer frente al Bayern Múnich el 12 de abril por 3-0 con un gol de Owen Hargreaves y dos de Claudio Pizarro.

Después del éxito conseguido en la temporada 2006/2007 en la Regionalliga Nord (en la cual finalizó 1º), el equipo ascendió a la 2. Bundesliga. En la temporada 2009/2010 consiguió de nuevo el ascenso a la 1. Bundesliga para la siguiente temporada. El equipo duró una sola temporada en la máxima categoría.

Haciendo gala de los valores de izquierdas del club, el 12 de abril de 2012 el delantero del St. Pauli Marius Ebbers marcó un gol con la mano al FC Union de Berlín. El árbitro lo dio por válido, pero Ebbers le informó lo ocurrido al árbitro, que invalidó la anotación entre los aplausos y abrazos de los rivales. Su equipo ganó 2-1 a pesar de esta particular jugada.

El FC. St Pauli disfruta de cierta fama por el carácter antifascista de sus hinchas: la mayor parte de los hinchas del equipo se consideran a sí mismos como antirracistas, antifascistas y antisexistas, y esto en ocasiones les ha traído conflicto con neonazis. La organización tiene una postura abierta contra el racismo, el fascismo, el sexismo y la homofobia y ha incorporado esta posición en sus estatutos. Los partidarios del equipo tradicionalmente participan en manifestaciones en el distrito de St. Pauli, incluyendo aquellos sobre el alojamiento de bajos ingresos como el Hafenstraße y Bambule. El centro de actividad de los fans es el Fanladen St. Pauli.

El orgullo del club, es tener el número más grande de admiradoras en todo el fútbol alemán. En 2002, la publicidad para la revista de hombres "Maxim", fue retirada del estadio en respuesta a las protestas de hinchas, sobre las imágenes sexistas de mujeres en los anuncios.

El St. Pauli es también un símbolo mundial para el punk y subculturas relacionadas.3 El logo no oficial y los jerseys marrones y blancos del equipo a menudo eran llevados por artistas internacionales como Asian Dub Foundation. Turbonegro grabó una versión especial de su canción I Got Erection con la letra adaptada en alemán para el St. Pauli. Bad Religion jugó un partido de caridad contra el tercer equipo de St. Pauli en el año 2000. El grupo de música Talco (banda), compuso en 2008 en su disco "Mazel Tov" una canción en honor al equipo llamada "St. Pauli". 4 El líder de KMFDM, Sascha Konietzko que es natural de Hamburgo y reconocido hincha del St. Pauli, una vez colocó un enorme cuadro de un puño que rompe una esvástica en la página principal de su banda, con el título St. Pauli gegen Rechts! (St Pauli contra los Nazis). Uno de los hinchas más notables es Andrew Eldritch, el líder de la banda The Sisters of Mercy. En su última gira, Sisters Bite The Silver Bullet en 2006, Eldritch llevó la famosa camisa Totenkopf. Músicos alemanes, como: Fettes Brot, Die Ärzte, el cantante Bela B, Kettcar, Tomte y muchas otras bandas son hinchas reconocidos del St. Pauli.

Los partidos del St. Pauli en el Millerntor Stadion tienen un promedio de asistencia mayor que cualquier otro equipo en la segunda división alemana, y a menudo superior que los de equipos de primera división. Un estudio reciente estimó que el equipo tiene aproximadamente 11 millones de admiradores en todas partes de Alemania.5 El club también es famoso por sus estrechos vínculos con el Celtic FC de Glasgow (Escocia). De hecho, muchos seguidores del St. Pauli acuden a ver partidos de competiciones organizadas por la UEFA en Europa Central. Cuando el Celtic juega en casa, se pueden apreciar muchas bufandas del St. Pauli en la grada, e incluso la tienda oficial online del Celtic vende productos del St. Pauli.

Hay aproximadamente 200 clubs de fans certificados, muchos de ellos fuera de Alemania. El mayor "fanclub" fuera de Alemania y el que más ha viajado al estadio Millerntor y al barrio de St. Pauli es la Peña "El Grano" de Valladolid, la cual organizó un viaje masivo en el año 2010 con motivo del centenario del FC St. Pauli.


- El St. Pauli abre sus partidos de local con Hells Bells de AC/DC, y después de cada gol del St. Pauli, suena la Song 2 (Canción 2) de Blur.

- La rivalidad desarrollada entre el St. Pauli y el Hansa Rostock a principios de los años 90 debido al gran número de neonazis hinchas del "Hansa" en aquel tiempo. Como la dirección del Hansa Rostock tuvo a estos grupos bajo control y finalmente los prohibió, y debido a que los dos equipos no jugaron en la misma liga en los últimos años, la rivalidad perdió el brillo.

- El archienemigo del club, es el Hamburgo SV, el club más grande de la ciudad de Hamburgo. Más allá del derbi los partidos se han celebrado bajo vigilancia policial para mantener separadas a ambas hinchadas, ya que el HSV tiene un pequeño, pero notorio, grupo de hinchas neo-fascistas. Durante los derbis, los partidarios del HSV ponen banderas con la palabra “HASS” (odio), o cantan el “Zecke verrecke!”, mientras que la hinchada del St. Pauli cantan a menudo como respuesta, en alusión a la escena italiana ultra-izquierdista, el “Amburgo, Amburgo: Vaffanculo!” (Hamburgo, Hamburgo: váyanse a la mierda!). Debido a que el estadio del HSV queda en las afueras de Hamburgo, muchos hinchas del St. Pauli ven a su club como el único club de fútbol “verdadero” en la ciudad.